Diplômé de l'IDHEC où il est admis en 1962 et dont il est sorti major, Claude Miller débute au cinéma en tant qu'assistant réalisateur de Marcel Carné sur Trois chambres à Manhattan en 1965, de
Michel Deville sur
Martin soldat en 1966 ou de
Jean-Luc Godard sur
Weekend en 1967. Il devient ensuite directeur de production de François Truffaut, notamment pour
Les Deux Anglaises et le Continent, et réalise ses premiers courts-métrages.
En 1976, il réalise son premier long-métrage La meilleure façon de marcher. Il met en scène le face à face de
Michel Serrault et
Lino Ventura en 1981 dans Garde à vue. Il réalise avec Mortelle Randonnée l'un des plus beaux et fascinants films des années 1980, avec
Michel Serrault et
Isabelle Adjani. Il donne à
Charlotte Gainsbourg ses premiers grands rôles dans l'Effrontée en 1985 et dans
La Petite Voleuse en 1988. Il obtient le Prix du Jury au Festival de Cannes pour le film
La Classe de neige.
Claude Miller préside le réseau de salles de cinéma subventionnées Europa Cinemas. Il fut également président de la grande école de cinéma française la Fémis, de 2007 à 2010.
Il n'est pas apparenté aux psychanalystes Gérard Miller et Jacques-Alain Miller.
En 2007, il remet à Jean-Pierre Castagna, le président des Rencontres Cinématographiques de Digne-les-Bains, l'insigne de Chevalier des Arts et des Lettres.
En 2008, il est l'un des membres du Club des 13.