Après des études supérieures de lettres et de droit, il collabore à diverses revues littéraires, dont Les Cahiers du Chemin et Obliques, puis il tient la chronique cinéma de La Nouvelle Revue française (1976-1983).
De 1980 à 1989, il devient producteur pour l'INA et dirige la collection de portraits d'écrivains contemporains Les Hommes-Livres. On lui doit, entre autres, les portraits de Louis-René des Forêts, Henri Thomas, Claude Simon, Maurice Roche, Béatrix Beck, Jean Grosjean, Philippe Jaccottet, André Frénaud, Édouard Glissant, Albert Cossery, Jude Stefan, Jean Starobinski, Michel Butor, Henry Bauchau, Maurice Chappaz ou encore de Pierre Michon.
Il a également travaillé au scénario et aux dialogues de plusieurs longs métrages, dont
Le Pont du Nord de
Jacques Rivette, Hôtel du Parc de Pierre Beuchot, En compagnie d'Antonin Artaud de Gérard Mordillat, d'après Jacques Prevel, et Paddy d'après Henri Thomas.
Depuis son premier livre paru en 1980, ses essais et ses textes en prose tournent beaucoup autour de la question de l'image. Quant à ses films, tous documentaires, c'est essentiellement la littérature, les arts et l'histoire qu'ils explorent.
Parallèlement, Jérôme Prieur a entrepris avec Gérard Mordillat un vaste travail autour des origines du christianisme qui a donné lieu à une vingtaine d'heures de films pour Arte et à plusieurs livres.